Джон Камерон был одним из игроков, купленных Фрэнком Бретеллом, и после ухода Бретелла Камерон возглавил "Тоттенхэм", став играющим тренером.

Камерон родился в Эре, где и играл в местном клубе, прежде чем перебраться в "Эвертон", а затем и в "шпоры". Именно под его руководством и непосредственным участием в команде "Тоттенхэм" в 1900 году стал чемпионом Южной Лиги и обладателем Кубка Англии 1901 года.

В 1903 и 1904 годах "шпоры" становились бронзовыми призерами Южной Лиги, но затем результаты стали ухудшаться. Хоть Камерон и оставался популярным среди поклонников, и никто не оказывал давления на него, в 1907 года он ушел в отставку.