Бывший игрок "Тоттенхэма", свое имя в качестве тренера сделал в клубе "Кристалл Палас", сначала в течение 2 лет работал помощником главного тренера, а затем и возглавил его сам.

В 1976 году Венейблс принял "Кристалл Палас" в качестве клуба третьего дивизиона Англии. За все время работы там ему удалось вывести команду в Первую Лигу. В 1980 году Венейблс перебрался в "КПР", вместе со своим новым клубом он смог добраться до финала Кубка Англии, где по иронии судьбы "КПР" встретился с "Тоттенхэмом". Но обыграть свой бывший клуб, в карьере игрока, и будущий, в качестве тренера, ему не удалось. Однако с задачей оставить "КПР" в высшем дивизионе Венейблс справился.

Следующим клубом Терри стала сама "Барселона". За все время работы в каталонском клубе Венейблсу удалось привести команду к чемпионству в сезоне 1984-85 и добраться до финала Кубка Чемпионов в следующем году. После чего по взаимному согласию с руководством он покинул "Барсу" и возглавил "Тоттенхэм".

Спустя 2 сезона после назначения, Венейблс поднял клуб на 3 место в сезоне 1989/90 и выиграл Кубок Англии в 1991 году. В "новом" "Тоттенхэме" было 2 игрока, которые играли главную роль в составе сборной Англии, дошедшей до полуфинала Чемпионата Мира 1990 года - это Пол Гаскойн и Гарри Линекер.

В 1990 году, резкий спад на рынке недвижимости оставил президента Сколара на краю банкротства. Венейблс объединил силы с бизнесменом Аланом Шугаром, чтобы принять "Тоттенхэм Хотспур" и заплатить его долг в размере 20 миллионов фунтов, часть которого включала продажу Гаскойна. Венейблс с Шугаром стали президентами клуба, назначив Питера Шривеса главным тренером.